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物
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ナ
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二次共生による植物の多様化
ハテ ナと半藻 半獣 モデル
昨年 私 た ちは ハ テ ナ と い う単 細胞 生 物 (図1)(1)報 告 した. ネ フ ロセ ル ミ ス とい う単 細 胞 の 藻類 を お そ ら く仮 の 葉 緑 体 と して 細 胞 内共 生 させ て お り, 「植物 化 」 の途 上 に あ る と考 え られ る. 既 存 の 植物 を細 胞 内 に取 り込 ん で植 物 化 す る-ま る でSFの よ うな 話 だが, 自然 界 で は決 して 珍 し くな い. む しろ 広 義 の 植物 の大 進 化 の 原動 力 で あ り, 驚 くほ どの多 様 性 の 根源 で あ る こ とが 明 らか にな って きた. ここ で い う広義 の植 物 とは酸 素 発 生 型 の光 合 成 を 行 な う葉 緑 体 を もつ 真 核 生 物全 体 で あ り, 陸上 植 物 だ け で な くそ れ を 含 む もっ と 大 き な概 念 で あ る. 本 稿 で は まず, 広 義 の植 物 と進 化 的 背景 につ い て概 説 した 後, 現 時 点 で 推 定 され て い る植 物 化 の必 要条 件 と現 在 進 行形 で植 物化 の途 上 にあ る例 をハ テ ナ を含 めて 紹 介 す る. 広 義 の植 物 と細 胞 内 共 生 植 物 とは何 か. この 問 い に対 す る答 え は90年 代 に お け る分 子 系 統 解 析 の 発 展 に よ って 大 き く変 わ っ た. ホ イ ッ タ カー の五 界 説 (1969年) で は, 植 物 は菌 界 ・動 物 界 ・原生 生 物 界 と と もに 植 物 界 を構 成 して いた. こ の真 核 生物 のス キ ー ム が根 底 か ら変 わ った. 図2 に示 した の は現 在 の真 核 生 物 の 大 系統 につ いて得 られて い る コ ンセ ンサ ス で あ る(2). い くつ か の所 属不 明 の分 類 群 を除 いて は真 核 生 物 は8つ の ス ーパ ー グル ー プに ま とめ られ る. かつ て の動 物 界 ・菌 界 は オ ピス トコ ンタ に, 一 方 かつ て の 植物 界 は緑 色 植物 門 に な り, 灰 色 植 物 門 ・紅 色 植 物 門 を加 え て新 し い プ ラ ンタ エ を 構 成 す る. そ の 他 の ス ーパ ー グル ー プ に はか つ て原 生 生 物 界 に分 類 され て い た生 物 が配 さ れて い る. 読 者 に と って は ほ とん どな じみ が な い名 前 で はな い か と想 像 す る. と ころで 本題 の 「広 義 の植 物 」 で あ るが, 図 中の星 印 をつ けた分 類 群 が 現 在 受 け入 れ られ て い る9つ の植 物 門 で あ る. 前 述 の プ ラ ンタエ の3門 の他, ユ ー グ レナ植 物 門, クロ ラ ラ クニ オ植 物 門, 不 等 毛 植 物 門, ハ プ ト植 物 門, ク リプ ト植 物 門, 渦 鞭 毛 植 物 門 が含 ま れ る. 注 目 して いた だ き た いの は, こ れ らの生 物 群 が 真核 生 物 全 体 の様 々 な 系 統 に散 らば って い る点 で あ る. 一 方, これ らの 様 々 な生 物 を ま とめ る唯 一 の形 質 で あ る葉 緑 体 の 系統 を調 べ て み る と一 つ に ま とま る. さ らに, 電 子 伝 達 系 な ど の反 応 系 とその 構成 要 素 が 互 い に共 通 して い る ことや, 葉 緑 体 ゲ ノ ムの 構 造 の類 似 な どか ら も, 9 つ の植 物 門 が葉 緑 体 の起 源 を共 有 して い る こ とは 間違 いな い. つ ま り, 異 な る系 統 に属 す る生 物 が 同一 起 源 の 葉緑 体 を もって い る と い う こ とに な る. この一 見 矛盾 す る状 況 は, 複 数 回 の 異 な る細 胞 内共 生 に よ って説 明で き る (図3)(3). ご存 じの通 り, ま ず捕 食 栄 養 の真 核 生 物 が シア ノバ クテ リアを 細 胞 内 に取 り込 み (一 次 共生), 葉 緑 体 と して組 み入 れ る こ とで真 核光 合 成 生物 が成 立 した. これ を一 次 植物 とい い, プ ラ ンタエ が これ に あ た る. 続 いて, 一次 植 物 を別 の真 核 生 物 が 細 胞 内共 生 さ せ (二 次 共 生) 新 た な 光 合 成 生 物 (二次 植 物) が成 立 した. ユ ー グ レナ植 物 門 と クロ ラ ラ クニ オ植 物 門 が緑 色 植 物 由 来 の 葉 緑 体 を もち, 不 等 毛 植 物 図1 ■ハ テ ナ (Hatena areni-cola) の 光顕 写 真 左: 共 生 体 (緑 色) を も つ ハ テ ナ, 右: 分 裂 の 際, 共 生 体 は右 側 の娘 細 胞 の み に受 け継 が れ る. 細 胞 内 の緑 色 部 分 が真 核 緑 色藻 類 ネ フ ロ セ ル ミ ス の 一 種 の 共 生 体 (S) で, 右 側 の 娘 細 胞 に 分 配 さ れ る. 右 上 の 写 真 は ネ フ ロセ ル ミ ス (共生 体 とは 別種). 矢 頭: 共 生 体 の 眼点. バ ー は10μm. 化 学 と生 物 Vol. 44, No. 11, 2006 785図2 ■真核 生 物 の大 系 統 真 核 生 物 は大 き く8つ の ス ーパ ー グ ル ー プ に 分 類 さ れ る. 広 義 の 植 物 (☆で 示 した) は 系 統 的 に異 な る グ ル ー プで あ る こ とが わ か る. 比 較 の た め, 五 界 説 に お け る動 物 界 ・菌 界 ・植 物 界 の位 置 を 示 した (破線 囲 み). 図 中 の ア ピコ ンプ レク サ (小 さ い星 印) は マ ラ リア原 虫 を含 む原 生 生 物 で あ るが, 細 胞 内 に退 化 した 葉 緑 体 を も って い る. も と もと植 物 だ った もの が 光 合 成 能 力 を 退 化 させ た グル ー プで あ る. (Baldauf et al., 2003改 変). 図3 ■細胞 内 共 生 によ る 葉 緑 体 の 獲 得 複 数 回 の 細 胞 内 共 生 に よ って 現 在 の 多 様 な 植 物 群 が う ま れ た. お そ ら くハ テ ナ は 細 胞 内 共 生 に よ る葉 緑 体 獲 得 の 中間 段 階 にあ る. 786 化学 と生物 Vol. 44, No. 11, 2006
門, ハ プ ト植 物 門, ク リプ ト植物 門, 渦 鞭 毛植 物 門 が紅 色植 物 由来 の 葉緑 体 を もつ と考 え られ て い る. また, 光合 成 機 能 を 失 って い るの で植 物 と はい え な いが, マ ラ リア原虫 を含 む ア ピコ ン プ レクサ 類 も退 化 した紅 色 植 物 由来 の 葉 緑 体 を も って い る(4). 名 残 の 核 一 次 植 物 と二 次 植物 の葉 緑 体 で 最 も 明 らか な違 い は葉 緑体 膜 の数 で あ る. 一 次 植 物 で は包 膜 が二 重膜 で あ るの に 対 し, 二 次植 物 の 葉緑 体 は三∼四 枚 の 包 膜 に包 ま れ て い る. この余 分 の 膜 は 二 次 共 生 の 際 に取 り込 まれ た共 生 体 の 細 胞 膜 と宿主 の食 胞 膜 の どち らか, ま た は両 方 に 由 来 す る と考 え られ て い る. た いて い の場 合, 包膜 以 外 の共 生体 の細 胞 構 造 は すべ て退 化 して い るが, ク ロラ ラ クニ オ植 物 と ク リプ ト植 物 に は退 化 した共 生 体 の核=ヌ ク レオ モ ル フが残 され て い る(5). 両者 の葉 緑 体 は と もに四 枚 の包 膜 を も ち, 外側 か ら2 枚 目の膜 (=共 生 体 の 細胞 膜) と3枚 目の膜 (=共 生 体 の葉緑 体 の外 膜) の 間, つ ま り共 生 体 のか つ て の細 胞 質 に 当 た る部 分 (ペ リ プ ラ ス チ ダ ル コ ン パ ー トメ ン ト) に ヌ ク レオ モル フが 位 置 す る. ヌ ク レオ モル フに は共 生 体 由 来 の遺 伝 子 が残 さ れて お り, そ の配 列 か ら, ヌ ク レオ モ ル フ は, クロ ラ ラ ク ニ オ植 物 で は 緑色 植 物 に, ク リプ ト植 物 で は紅 色 植 物 に由来 す る こ とが 明 ら か に な った. ヌ ク レオ モ ル フ は二次 共 生 の 強 力 な証 拠 で あ る. 植 物 化 の 必 要 条 件 細 胞 内共 生 に よ る植物 化 に は様 々 な 変 化 が 伴 う. 最 も顕著 な の は共 生 体 か ら宿 主 へ の遺 伝 子 の 水平 転 移 で あ る. た とえ ば ヌク レオ モ ル フで は ゲ ノム サ イ ズが 数 百kbと 真 核 生 物 の数 十 分 の 一 で あ り, ま た光 合 成 関連 の遺 伝 子 で 残 さ れ て い る の は30個 で, そ れ 以 外 は宿 主 の核 に コ ー ドされ て い る. 遺伝 子 の 水 平 転 移 に 伴 って 問 題 と な る の が, 葉 緑 体 へ の タ ンパ ク 質 輸 送 で あ る. 宿 主 の核 に コー ドされ た光 合 成 関 連 の タ ンパ ク質 を共 生体 の葉 緑 体 へ と 運 ぶ し くみ が必 要 とな る. さ らに忘 れ て はな らな い の が, 宿主 と共 生 体 の細 胞 分 裂 の 同期 で あ る. これ に よ って世 代 を 超 え て共 生 体 が 宿主 細 胞 内 に安 定 して 保 持 され る こ と にな る. 細 胞 内共 生 に よ る植物 化 は細 胞 の つ く り替 え を伴 う過 程 で あ り, 進 化 的観 点 お よび細 胞 の可 塑 性 とい う点 で も非 常 に興 味 深 い. これ らの過 程 を解 明 す る手 が か り と して有 力 な の が, 現 在進 行 形 で 植物 化 を行 な って い る生 物 で あ る. ハ テ ナ と半 藻 半 獣 モ デ ル 私 た ち が 発 見 した ハ テ ナ (学 名 は Hatena arenicola)(1,6)は, ま さ に植 物 化 を現 在 進 行 形 で 行 な って い る可 能 性 が 高 い. ハ テナ は一見 ご く普 通 の単 細 胞 藻 類 に 見 え る. た と え ば, 緑 色 の 「葉 緑 体 」は 眼点 (多 くの単 細 胞藻 類 の 葉 緑体 に見 られ るカ ロチ ノ イ ドか らな る構造 で, 光 感 知 の精 度 を高 め る) を 必 ず細 胞 の先 端 に も って い る (図1. 矢 頭). と ころ が, この 「葉 緑 体 」は細 胞 分裂 の 際, 片 方 の娘 細 胞 に しか分 配 され な い. この 構 造, 実 際 には ネ フロ セ ル ミス とい う単 細胞 の緑 色 植 物 に 由 来 す る 細 胞 内 共 生 体 な の で あ る (図 1). この共 生 体 は包 膜1枚 で 包 まれ, 葉 緑 体, 核, ミ トコ ン ドリア以 外 の構 造 は おお む ね退 化 して い る. 興 味 深 い こ と に, 眼点 の部 分 で は宿 主 の細 胞膜, 共 生体 包 膜, 共 生 体 の葉 緑 体 二 重膜 と い う由来 の異 な る膜 と眼点顆 粒 が互 い に隙 間 な く重 な って い る. 膜 と眼点 と の協調 は藻 類 の 光 感知 シス テ ム に不 可 欠 で あ る こ とか ら, 両 者 はす で に機 能 的 に協調 して い る可能 性 が あ る. 共生 に伴 って 変 化 す る の は共 生体 だ けで は な い. ハ テナ で は, 共 生体 を も た な い ス テ ー ジ の細 胞 は 捕 食 装 置 を もって い る. この 装置 は多 数 の 微小 管 や 小 胞 な どか らな る複 雑 な構 造 で, 細 胞 前 端 の 開 口部 か ら単 細胞 藻 類 を取 り 込 む. 一方, 共 生 体 を もつ ステ ー ジの 化学 と生 物 Vol. 44, No. 11, 2006 787
細 胞 で は捕 食 装 置 は消 失 して お り, 開 口部 に 当 た る と ころ に は例 の 眼 点が 鎮 座 して い る. これ は単 な る構造 変 化 で な く, 従 属 栄 養生 活 か ら光 合 成生 活 へ と い う宿 主 側 の 戦 略 の 変 更 を意 味 す る. ハ テ ナ は植 物 化 とい う ダ イナ ミッ クな 現象 の過 渡 期 を具 体 的 に表 わ して お り, 非 常 に興 味 深 い. まだ確 か め る べ き点 も多 いが, この生 活 環 を私 た ち は 「半藻 半 獣 仮説 」 と呼ん で い る. そ の他 の 例 と共 生 の 途 中 段 階 ハ テ ナ以 外 に も現在 進 行 形 の 植物 化 が 知 られ て い る(7). 二 次植 物 で あ る渦 鞭 毛 植 物 に は, な ぜ か元 の葉 緑 体 を失 い, 改 めて 別 の 光合 成 生 物 と共生 して い る例 が 複 数 知 られ て い る. 共生 体 の 退化 の度 合 いか ら, それ ぞれ 植物 化 の 異 な る段 階 に あ る と 考 え られ て い る (図4). ま ず第 一 段 階 は, 共 生 体 を 仮 の葉 緑 体 (ク レプ トク ロ ロプ ラ ス ト=盗 ん だ 葉緑 体) と して 保持 す る. 共 生 体 に は 核 や ミ トコ ン ドリア な ど多 くの オ ル ガ ネ ラが ま だ残 って い る. 細 胞 分 裂 は 同 期 して い な い ため, 宿主 は共 生 体 を繰 り返 し取 り込 む. Amphidinium la-tum が代表 選 手 で あ る. 取 り込 む 共生 体 の 種類 は必 ず しも厳密 で は な く, 属 の異 な る共 生 体 を 取 り込 む例 が知 られ て い る. 続 く第 二 段 階 で は, 宿主 と共 生 体 の 細 胞 分 裂 が 同 期 す る. 例 と し て は Durinskia baltica (=Peridinium bal-ticum) が有 名 で あ る. この段 階 で共 生 体 に は核 と ミ トコ ン ドリア は あ るが, 核 分裂 の際 には もはや 有 糸 分裂 を行 な わ な い. 第三 段 階 で は, 核 と ミ トコ ン ドリア が 完全 に失 わ れ る. 先 に挙 げ た ヌ ク レ オ モ ル フ を もつ ク ロラ ラ クニ オ植 物 と ク リプ ト植 物 は 第三 段 階 の 直前 とい う こ と に な る. 第 三 段 階 の 例 と して は Lepidodinium viride が あ り, 共 生 体 に はわ ずか な細 胞質 が残 って い る だ け で あ る. 共 生 体 の 退 化 が さ ら に進 ん だ Kar-enina mikimotoi で は, 葉 緑 体 以外 に は共 生 体 由 来 の 構 造 は残 され て い な い. 植 物 化 の完 了 した状 態 とい え る. これ らの例 に あて は め る と, ハ テ ナ は第 一 段 階 の終 わ り, 細 胞 分 裂 が 同期 す る直 前 の段 階 に位 置す る. ハ テ ナ だ け でな くそ の前 後 の 段 階 の共 生 例 に お け る宿 主 と共 生 体 の 関係 を調 べ る こ と で, 植 物化 の ご く初 期段 階 の実 態 が 明 らか にな るだ ろ う. ハ テ ナ を含 め これ らの 中間 例 は, 植 物 化 過 程 の解 明 の糸 口に な る と期待 さ れ る. 特 に ハ テ ナの生 活 環 に見 られ る よ うな 植 物 化 の ダ イ ナ ミ ッ ク な 側 面 は, す で に成 立 した植 物 に は残 され て お らず, 中 間例 を研 究す る意 義 は大 き い. そ れ に よ って 植物 進 化 と真核 細 胞 の 可 塑 性 の 理 解 が 一 段 と 進 む だ ろ 図4 ■様 々 な 植 物 化 の 段 階 N: 核, M: ミ ト コ ン ド リ ア, C: 葉 緑 体, NM: ヌ ク レオ モ ル フ 788 化 学 と生 物 Vol. 44, No. 11, 2006
う(8).
1) N. Okamoto & I. Inouye: Science, 310, 287 (2005).
2) S.L. Baldauf: Science, 300, 1703 (2003).
3) D. Bhattacharya, H.S. Yoon & J. D. Hackett: Bioessays, 26, 50 (2004). 4) G.I. McFadden, M.E. Reith, J.
Munholland & N. Lang-Unnasch: Nature, 381, 482 (1996).
5) T. Cavalier-Smith: Curr. Opin. Mi-crobiol., 5, 612 (2002).
6) N. Okamoto & I. Inouye: Protist, 157, in press, available on line (2006).
7) J.D. Hackett, D.M. Anderson, D.
L. Erdner & D. Bhattacharya: Am. J. Bot., 91, 1523 (2004). 8) 井 上勲:“藻 類30億 年 の 自 然 史 ”, 東 海 大 学 出 版, 2006. (岡 本 典 子 ＊1, 井 上 勲 ＊2, ＊1メ ル ボ ル ン 大 学 植 物 学 部, ＊2筑 波 大 学 大 学 院 生 命 環 境 科 学 研 究 科) 化 学 と生 物 Vol. 44, No. 11, 2006 789
