2017
年度日本甲殻類学会・学会賞受賞論文研究紹介
テナガホンヤドカリに見られる繁殖期後の大鋏脚の再生
Regeneration of major cheliped after the mating season in the hermit crab
Pagurus middendorffii
石原（安田）千晶
1*・和田 哲
1Chiaki I. Yasuda and Satoshi Wada
はじめに
2017年度の日本甲殻類学会論文賞に，テナガホ ンヤドカリ Pagurus middendorffiiを対象として，繁 殖期の重要な武器形質である大鋏脚を繁殖期直前に 自切したオスにおける再生パターンを記述したわた したちの論文（Yasuda & Wada, 2015）が選出され た．本研究は，これまでに本論文賞を受賞されてい る，膨大かつ緻密な野外の個体群データから対象種 の生活史を明らかにしていく素晴らしい研究成果 （Takahashi & Goshima, 2012; Nakayama & Wada, 2015;
なお，それぞれの研究紹介論文である五嶋ら，2016 と中山・和田，2017には，興味深い行動実験デー タも併せて紹介されている）とは性格の異なる室内 実験系の成果であり，その価値を高く評価していた だいたことを心から嬉しく思う． テナガホンヤドカリは，右の鋏脚が肥大化するホ ンヤドカリ属の一種である．本属では一般に，オス が繁殖期に左の小鋏脚を用いて交尾・産卵間近なメ ス を ガ ー ド す る （Imafuku, 1986; Goshima et al., 1998）．ガード中のオスとメスの奪取を試みる単独 のオスは右の大鋏脚を用いて闘争するが，テナガホ ンヤドカリを含む複数の種で，このオス間闘争の勝
敗がオス同士の体長の差よりも大鋏脚長の差に基づ いて決することが示されている（Yasuda et al., 2012; Yasuda & Koga, 2016b）．このように繁殖期のオスに とって非常に重要な大鋏脚は，一方で捕食者回避の
際などに自切して失われやすい形質でもある（
Rob-inson et al., 1970; Wasson et al., 2002; 松尾ら，2015）． そのため本研究では，繁殖期が差し迫った時期に自 切が起こったオスは，そうではない時期に自切した オスと比べて，エネルギー投資を高め，より素早く 大きな大鋏脚を再生させる，という仮説を立て，各 オスを2か月室内飼育することによりこれを検証し た． 本稿では，受賞論文の紹介・解説と共に，繁殖期 まで間のある時期に同様の実験を実施し，大鋏脚を 自切したオスの脱皮と再生を記述した Yasuda et al. (2014) についても併せて紹介する．なお，両研究の 調査地である北海道南部の函館湾葛登支岬におい て，テナガホンヤドカリは毎年10月末から12月初
旬に繁殖する（Wada et al., 1995）．そのため，Yasu-da & Wa1995）．そのため，Yasu-da (2015) で は10月 中 旬 に，Yasu1995）．そのため，Yasu-da et al. (2014) では7月末に自切操作を実施した．いずれの 実験も，大鋏脚の自切操作を実施していないオスを 同様に飼育し，自切したオスとの比較に用いた． 7 月に自切した個体の脱皮再生パターン 受賞論文の実験と比較するため，まずYasuda et al. (2014) に基づき，非繁殖期の7月末に大鋏脚を自 切させたオスの応答について概説する．7月の自切 個体は，大鋏脚の再生の有無にかかわらず，自切さ 1 北海道大学大学院水産科学研究院海洋生物学講座 〒041–8611 北海道函館市港町3–1–1
Laboratory of Marine Biology, Faculty of Fisheries Sci-ences, Hokkaido University, Hakodate, Hokkaido 041– 8611, Japan
せてから脱皮までに平均28.2日（±6.76 SD）を要 した（94例）．この脱皮までの日数は大鋏脚を自切 させていない個体（平均27.5日±12.24 SD，91例） と平均日数では有意に異ならないものの（Welch’s t-test, t＝－0.433, p＝0.666），自切させたオスでは有 意にばらつきが小さく（F-test, F=3.239, p＜0.001）， 大鋏脚を自切すると脱皮期間がある程度同調しやす い傾向が示された． 脱皮の際に大鋏脚を再生させた個体は自切後16 日目から観察され，実験終了までに92.6% の個体が 自切後の脱皮で大鋏脚を再生させた（94例中87例 が再生）．大鋏脚を自切したか否かにかかわらず， 飼育期間中に脱皮しなかった個体はいなかった． 自切後の脱皮で大鋏脚を再生させた87例は，自 切で失われた元の大鋏脚に対して，大鋏脚長で平均 86.63%（±17.12 SD）， 大 鋏 脚 の 幅 で 平 均71.71% （±13.03 SD）にあたる大鋏脚を出現させた．長さ・ 幅共に自切操作時の体長が大型であった個体ほど再 生の程度が低下し，体長と大鋏脚長・幅の一次直線 の傾きは，元の大鋏脚よりも再生された大鋏脚にお いて有意に緩やかになった（一般化線形モデル，体 長と再生の交互作用, t≦－6.356, p＜0.001）．一方， 脱皮前後における体長の成長量は，大鋏脚の再生が 観察された16日目以降に脱皮した個体を用いて比 較した．成長量は，大鋏脚を自切させた個体では平 均0.35 mm（±0.14 SD, 87例），自切させていない 個体では平均 0.42 mm（±0.16 SD, 78例）となり， 自切させた個体において有意に低下した（一般化線 形モデル，t＝－3.163, p＝0.002）． 10 月に自切した個体の脱皮再生パターン 本実験も7月の実験と同様の手順で実施したが， 予想に反し，繁殖期直前に自切した10月の個体は7 月の個体に比べて次の脱皮までに時間を要するこ と，また脱皮の際に大鋏脚を再生させた個体の頻度 や大鋏脚の再生の程度も低下することが明らかと なった． 繁殖期直前に大鋏脚を自切したにもかかわらず， 10月の自切個体では，その多くが本種の主たる繁 殖期である11月ではなく，繁殖期が終了した後に 脱皮と大鋏脚の再生を示した（図1）．その結果， 自切後の脱皮までに要した日数は平均で44.0 日（± 6.78 SD, 80例）となり，また，初めて再生が観察さ れたのも自切後33日目で，これは11月下旬にあた る．いずれも7月に比べて約2週間遅い値である． さらに，脱皮における大鋏脚の再生頻度も83.8% （80例中67例）と若干低下し，10例では飼育期間中 図1. 大鋏脚を自切したオス（自切再生群）と自切しなかったオス（対照群）における脱皮した個体数．自切 再生群において，暗色部は脱皮の際に大鋏脚を再生させたオス，白色部は再生させなかったオスの数を 表す．対照群において，縦線部は脱皮したオスの数を表す．灰色の領域はテナガホンヤドカリの主たる 繁殖期である11月を示す．脱皮までの平均日数は，自切再生群において44.0日（±6.78 SD），対照群に
一 度 も 脱 皮 が 観 察 さ れ な か っ た（脱 皮 頻 度， 88.9%）． 一方，本実験が実施された冬季は，通常，野外の テ ナ ガ ホ ン ヤ ド カ リ は ほ と ん ど 脱 皮 を し な い （Wada, 2000）．これを踏まえ，大鋏脚を自切してい ない個体（対照群; 脱皮頻度，54.0%; 脱皮までの平 均日数，51.3日±7.89 SD）と自切した個体（再生 群）の脱皮頻度と脱皮までに要した日数を比較した ところ，再生群の方が有意に高い頻度で，また短い 期間で脱皮に至った（Coxの比例ハザードモデル， z＝5.523, p＜0.001; 図1）． 再生群の67例で再生した大鋏脚は7月に比べると 小型であり，元の大鋏脚に対して，大鋏脚長で平均 72.72%（±11.02 SD, 図2）， 大 鋏 脚 の 幅 で 平 均 66.22%（±11.67 SD, 図3）の大きさだった．7月と 同様，大型個体ほど再生の程度は低下し，体長と大 鋏脚長・幅の傾きは，再生された大鋏脚において有 意に緩やかになった（図2・3，表1）．大鋏脚の再 生が観察された33日目以降に脱皮した個体を用い て体長の成長量を比較したところ，再生群では平均 0.27 mm（±0.34 SD, 79例），対照群では平均 0.29 mm（±0.20 SD, 26例） と な り，7月 と は 異 な り， 群間に有意差は検出されなかった（一般化線形モデ ル，t＝－0.263, p＝0.793）． 以上の結果から，テナガホンヤドカリのオスは， 非繁殖期と比べ，繁殖期には大鋏脚の再生に対する 投資を小さくすることが示唆された． 表1. 一般化線形モデルによる元の大鋏脚と再生 した大鋏脚の比較（誤差分布に正規分布を 仮定した） (a) 大鋏脚長と体長の関係性 推定値 標準誤差 t P 切片 0.233 0.383 0.583 0.561 体長 1.653 0.087 19.013 ＜0.001 再生 0.456 0.563 0.810 0.419 体長×再生 －0.652 0.124 －5.260 ＜0.001 (b) 大鋏脚の幅と体長の関係性 推定値 標準誤差 t P 切片 0.307 0.243 1.262 0.209 体長 0.875 0.055 15.865 ＜0.001 再生 0.461 0.357 1.290 0.200 体長×再生 －0.463 0.079 －5.892 ＜0.001 体長は，その指標として盾長を測定した．Yasuda & Wada (2015)を一部改変 図2. 大鋏脚長と盾長の関係．丸印と実線は元の 大鋏脚長（大鋏脚長＝0.23＋1.65*盾長，67 例）を，バツ印と点線は再生した大鋏脚長 （大 鋏 脚 長＝0.68＋1.00*盾 長，67例） を 表 す．回帰直線の傾きは互いに有意に異なっ た．Yasuda & Wada (2015) を一部改変
図3. 大鋏脚の幅と盾長の関係．丸印と実線は元
の大鋏脚の幅（大鋏脚の幅＝0.31＋0.88*盾
長，67例）を，バツ印と点線は再生した大
鋏 脚 の 幅（大 鋏 脚 の 幅＝0.77＋0.41*盾長， 67例）を表す．回帰直線の傾きは互いに有 意に異なった．Yasuda & Wada (2015) を一部 改変
繁殖期直前のオスが再生を延期した理由 飼育実験より，テナガホンヤドカリでは，大鋏脚 がオスの繁殖成功度上重要な武器形質であるにもか かわらず，繁殖期直前に大鋏脚を自切させたオスの 多くが，繁殖期中ではなく繁殖期後に脱皮と再生を おこなうことが明らかになった．受賞論文では，こ の理由として，成長と繁殖という2つの関心に見ら れる対立からの説明を試みた．
Kendall & Wolcott (1999) は，繁殖への関心が高 まったオスでは，繁殖行動を継続させるために自身 の生理学的な状態が変化し，その結果として成長へ の関心が低下する可能性を指摘している．テナガホ ンヤドカリは繁殖期が1年におよそ1か月しかなく， またメスも年に一度しか産卵しない（Wada et al., 1995）ため，繁殖機会が非常に限られた種であると 言える．さらに，ホンヤドカリ属の交尾前ガードは 小鋏脚でおこなわれ，野外では，複数種において， 大鋏脚を欠損している交尾前ガードオスも散見され る（Yasuda et al., 2011; Yasuda & Koga, 2016a）．これ らを併せて考えると，繁殖期直前に大鋏脚を自切し た本種のオスは，オス間闘争上は不利であると考え られるものの，繁殖期には脱皮再生よりも繁殖行動 を優先的におこなう生理的状態となり，大鋏脚の再 生への投資が繁殖期後に延期された可能性がある． 繁殖期後に再生された大鋏脚の機能 甲殻類にとって，大鋏脚は繁殖成功度を高めるだ けでなく，摂餌や捕食者回避，餌をめぐる闘争など 様々な場面で機能する形質である（例えばSneddon et al., 1997; Giraud, 2011）．本研究において多くのオ スが繁殖期後に大鋏脚を再生させたことから，この 再生された大鋏脚は繁殖以外の場面に寄与すること が示唆される．ヤドカリ類の大鋏脚は，個体が貝殻 を引っ越す前に新たな殻の質を評価する際や（
El-wood & Neil, 1992），他個体と貝殻をめぐって闘争 する際に重要な機能を果たすことが知られている （Neil, 1985; Imafuku, 1989; Elwood et al., 2006）．ヤ ド カ リ の 背 負 う 貝 殻 の 大 き さ や 種 は， 生 理 耐 性 （Davenport et al., 1980），捕食者回避（Vance, 1972;
Mima et al., 2003），脱皮に伴う体成長（Fothering-ham, 1976; Blackstone, 1985）など様々な適応度成分 に影響を及ぼすため，繁殖期後に大鋏脚が再生すれ ば，将来に獲得できる貝殻の質をより高めることに 繋がり，自然淘汰上有利となるかもしれない．さら に，本研究においては，Yasuda et al. (2014) と異な り，再生群と対照群の体長の成長量に有意差がな かった．大型個体の優位性は複数の場面で指摘され ており（Davenport, 1972; Neil, 1985），この結果も繁 殖期後の脱皮が自然淘汰と関連があることを支持し ている． まとめると，本研究とYasuda et al. (2014) を併せ て，テナガホンヤドカリのオスが示す，繁殖期まで の期間に対応した脱皮再生の柔軟な応答パターンが 明らかとなった．二つの時期で再生された大鋏脚の 機能を検証するために，今後の更なる精査が期待さ れる． 謝 辞 本研究を進めるにあたり，様々な点においてご協 力頂いた北海道大学水産学部海洋生物学講座の皆 様，及び有益な助言を頂戴した和歌山大学教育学部 の古賀庸憲教授とChris Norman博士に厚く御礼申し 上げます．また本稿の掲載にあたっては，下村通誉 編集委員長をはじめ，CANCER編集員の先生方に 大変お世話になりました．厚く御礼申し上げます． 文 献
Blackstone, N. W., 1985. The effects of shell size and shape on growth and form in the hermit crab Pagurus longi-carpus. The Biological Bulletin, 168: 75–90.
Davenport, J., 1972. Effects of size upon salinity tolerance and volume regulation in the hermit crab Pagurus bern-hardus. Marine Biology, 17: 222–227.
Davenport, J., Busschots, P. M. C. F., & Cawthorne, D. F., 1980. The influence of salinity on behaviour and oxy-gen uptake of the hermit crab Pagurus bernhardus L. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 60: 127–134.
Elwood, R. W., & Neil, S. J., 1992. Assessments and deci-sions: a study of information gathering by hermit crabs. Chapman & Hall, London, 192 pp.
Honest and dishonest displays, motivational state and subsequent decisions in hermit crab shell fights. Animal Behaviour, 72: 853–859.
Fotheringham, N., 1976. Effects of shell stress on the growth of hermit crabs. Journal of Experimental Marine Biolo-gy and EcoloBiolo-gy, 23: 299–305.
Giraud, C., 2011. Intraspecific competition, stealing and placement of the symbiotic sea anemone Calliactis tri-color by the hermit crab Dardanus pedunculatus. Stu-dent Research Papers, UCB Moorea Class: Biology and Geomorphology of Tropical Islands, Berkeley Natural History Museum, UC Berkeley.
Goshima, S., Kawashima, T., & Wada, S., 1998. Mate choice by males of the hermit crab Pagurus filholi: do males assess ripeness and/or fecundity of females? Ecological Research, 13: 151–161.
五嶋聖治・高橋智央・三浦裕人，2016．ヘラムシ類の
生活史と繁殖生態．CANCER，25: 1–8．
Imafuku, M., 1986. Sexual discrimination in the hermit crab Pagurus geminus. Journal of Ethology, 4: 39–47. Imafuku, M., 1989. Shell fights in the hermit crab Pagurus
geminus: effect of cheliped use and shell rapping. Jour-nal of Ethology, 7: 35–39.
Kendall, M. S., & Wolcott, T. G., 1999. The influence of male mating history on male–male competition and fe-male choice in mating associations in the blue crab, Callinectes sapidus (Rathbun). Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 239: 23–32.
松尾謙人・石原（安田）千晶・和田 哲，2015．右鋏
脚の自切によるテナガホンヤドカリの捕食者回避 行動．CANCER，24: 21–23．
Mima, A., Wada, S., & Goshima, S., 2003. Antipredator de-fence of the hermit crab Pagurus filholi induced by predatory crabs. Oikos, 102: 104–110.
Nakayama, M., & Wada, K., 2015. Life history and behavior of a rare brackish-water crab, Ilyograpsus nodulosus. (Sakai, 1983) (Macrophthalmidae). Crustacean Re-search, 44: 11–19.
中山真理子・和田恵次，2017．干潟の稀少オサガニ類
チゴイワガニの生活史と社会行動．CANCER，26:
1–4．
Neil, S. J., 1985. Size assessment and cues: studies of hermit
crab contests. Behaviour, 92: 22–37.
Robinson, M. H., Abele, L. G., & Robinson, B., 1970. Attack autotomy: a defense against predators. Science, 169: 300–301.
Sneddon, L. U., Huntingford, F. A., & Taylor, A. C., 1997. Weapon size versus body size as a predictor of winning in fights between shore crabs, Carcinus maenas (L.). Behavioral Ecology and Sociobiology, 41: 237–242. Takahashi, T., & Goshima, S., 2012. The growth,
reproduc-tion and body color pattern of Cleantiella isopus (Isop-oda: Valvifera) in Hakodate Bay, Japan. Crustacean Re-search, 41: 1–10.
Vance, R. R., 1972. The role of shell adequacy in behavioral interactions involving hermit crabs. Ecology, 53: 1075– 1083.
Wada, S., Goshima, S., & Nakao, S., 1995. Reproductive bi-ology of the hermit crab Pagurus middendorffii Brandt (Decapoda: Anomura: Paguridae). Crustacean Re-search, 24: 23–32.
Wasson, K., Lyon, B. E., & Knope, M., 2002. Hair-trigger autotomy in porcelain crabs is a highly effective escape strategy. Behavioral Ecology, 13: 481–486.
Yasuda, C., Takeshita, F., & Wada, S., 2012. Assessment strategy in male–male contests of the hermit crab Pagu-rus middendorffii. Animal Behaviour, 84: 385–390. Yasuda, C., I., & Koga, T., 2016a. Do weaponless males of
the hermit crab Pagurus minutus give up contests with-out escalation? Behavior of intruders that lack their ma-jor cheliped in male–male contests. Journal of Ethology, 34: 249–254.
Yasuda, C., I., & Koga, T., 2016b. Importance of weapon size in all stages of male–male contests in the hermit crab Pagurus minutus. Behavioral Ecology and Socio-biology, 70: 2175–2183.
Yasuda, C., I., Matsuo, K., & Wada, S., 2014. Rapid regener-ation of the major cheliped in relregener-ation to its function in male–male contests in the hermit crab Pagurus midden-dorffii. Plankton and Benthos Research, 9: 122–131. Yasuda, C., I., & Wada, S., 2015. Regeneration of major
che-liped after the mating season in the hermit crab Pagurus middendorffii. Crustacean Research, 44: 29–38.
